第二季揭开了第一季的最大谜团：杀生丸为何将双胞胎女儿丢弃在森林？原来是为了保护她们免受“麒麟丸”的诅咒，此妖专门猎杀半妖。诸叶（犬夜叉之女）通过时代树穿越回战国时代，试图寻找父母犬夜叉和戈薇的封印地点。永远和刹那被卷入一场关于“消灭所有半妖”的阴谋，麒麟丸的手下“四凶”逐个登场。在关键的富士山决战中，刹那被夺走“睡眠之眼”，永远觉醒了完整的妖力，变成了“银白狂犬”。诸叶则用母亲的弓射出了一支破魔箭，唤醒了被封印在琥珀中的犬夜叉。最后，杀生丸现身，冷冷地说：“太慢了。”随即拔出了爆碎牙，与麒麟丸展开神仙打架。结尾彩蛋，戈薇在现代的井边等待，井中传来了声音：“妈妈。”
虽然父辈角色戏份依然不多，但第二季在战斗作画上明显升级。三主角的成长线更加清晰，尤其是刹那失去睡眠后近乎崩溃的表演非常动人。最后全家福式的觉醒虽然刻意，但情怀党表示根本顶不住。
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